Patološke i epidemiološke značajke invazije metiljem Fascioloides magna kod različitih nositelja

Dean Konjević¹, Miljenko Bujanić¹, Zdravko Janicki¹, Alen Slavica¹, Vlatka Erman², Franjo Martinković¹, Magda Sindičić¹, Eva Bazsalovicsová³, Ivica Králová-Hromadová³

¹ Sveučilište u Zagrebu Veterinarski fakultet, Zagreb, Hrvatska (dean.konjevic@vef.hr), ² Državni inspektorat Republike Hrvatske, Zagreb, Hrvatska, ³ Slovačka akademija znanosti, Institut za parazitologiju, Košice, Slovačka

Izlaganje sa Znanstveno-stručnog skupa

VETERINARSKI DANI 2019.

Sažetak Uvod Materijal i metode Rezultati i rasprava Literatura Summary

Izvor: Zbornik radova Veterinarski dani, Primošten, 2019.

▲

Sažetak

Za Europu nezavičajni parazit, dvorodni metilj, Fascioloides magna se u razdoblju od oko 150 godina od prvog unosa američkim vrstama jelena, udomaćio na području tri stalna žarišta. Osim toga, ova se parazitoza i dalje redovito širi europskim staništem prateći uglavnom tokove većih rijeka. Kao dikseni parazit metilj F. magna u svome razvoju treba posrednika (barski puž) i nositelja. Pri tome se nositelji dijele na tipične (jelen obični i jelen lopatar), aberantne (srna obična, muflon i divokoza) i tipa slijepa ulica (divlja svinja), kada je riječ o divljim životinjama. U ovome radu dan je prikaz patoloških i epidemioloških značajki fascioloidoze kod tri tipa nositelja. Patološke promjene su najraznovrsnije kod jelena običnoga. Srna obična u pravilu ne preživi invaziju ovim metiljem uslijed neprekinute migracije mlado metilja kroz parenhim jetre i posljedičnog razaranja tkiva i krvarenja. I srna i divlja svinja zaustavljaju ciklus metilja s obzirom da ne izlučuju jajašca izmetom u okoliš. Novija istraživanja ukazuju na potencijalne prilagodbe u odnosu parazit-nositelj, kod sva tri tipa nositelja.
Ključne riječi: Fascioloides magna, jelen obični, srna obična, divlja svinja, patologija, epidemiologija

▲

Uvod

Od prvog unosa velikog američkoga metilja (Fascioloides magna) u Europu do danas prošlo je oko 150 godina (Bassi, 1875.). Tijekom toga razdoblja ovaj, izvorno parazit američkih vrsta jelena, uspio je ne samo formirati tri stalna žarišta, već se i značajno proširiti velikim dijelom Europe. Tijekom toga vremena zabilježeni su i negativni trendovi u populacijama jelena lopatara (Dama dama), srne obične (Capreolus capreolus) i muflona (Ovis musimon) koji koincidiraju sa širenjem velikog američkog metilja na nova područja. Kao dvorodni metilj F. magna u svom razvoju treba posrednika i nositelja. Primarni posrednik u Europi je slatkovodni pužić Galba (Lymanea) truncatula, iako i drugi pužići mogu povremeno poslužiti kao posrednici (npr. Radix peregra). Prema Králová-Hromadová i sur. (2016.), u Europi postoje i tri tipa konačnih nositelja, tipični, aberantni i tipa slijepa ulica. Tipični nositelji su jelen obični (Cervus elaphus) i jelen lopatar. U njihovom slučaju mladi metilj ventralnom stranom trbušne šupljine dospijeva do jetara gdje buši Glissonovu kapsulu i ulazi u parenhim.
Ulaskom u jetru počinje faza migracije i sazrijevanja metilja. Konačno, spolno zreli metilj bude inkapsuliran u pseudocistu tankih stjenki, i to uobičajeno u paru s drugim metiljem. Tipični nositelji redovito izlučuju jajašca izmetom. Kao aberantni nositelji opisani su srna obična, muflon i divokoza (Rupicapra rupicapra). Glavna značajka odnosa parazit-aberantni nositelj u ovom slučaju je nemogućnost uspješnog završetka migracije mladog metilja, odnosno izostanak formiranja pseudociste (Králová-Hromadová i sur., 2016.). Zbog takvog razvoja događaja nastaju intenzivna oštećenja jetrenog tkiva, obilna krvarenja i konačno uginuća ovih nositelja, čak i pri invaziji jednim metiljem. S obzirom da prema dostupnoj literaturi metilj spolno ne sazrijeva, logično je da u izmetu ovih nositelja ne nalazimo jajašca metilja. Konačno, nositelj tipa slijepa ulica u Europi kod divljih životinja je divlja svinja (Sus scrofa). Kod ovog tipa nositelja dolazi do formiranja izrazito jake pseudociste debelih stjenki unutar koje s vremenom metilj propada. Invazije divlje svinje metiljem F. magna opisuju se kao rijetke (Balbo i sur., 1987.; 1989.; Foreyt i Todd, 1972., Foreyt i sur., 1975.; Schwartz i sur., 1993.; Giczi, 2008.), s prevalencijom od vrlo niske do čak 69% (Foreyt i sur., 1975.). Nositelji tipa – slijepa ulica – ne izlučuju jajašca i samim time ne pridonose daljnjem širenju fascioloidoze.

U ovome radu prikazane su glavne patološke i epidemiološke značajke fascioloidoze kod tri različita tipa nositelja.

▲

Materijal i metode

Tijekom lovne godine 2018./2019. i prvog dijela godine 2019./2020. prikupljene su jetre jelena običnoga (n=50), srne obične (n=40) i divlje svinje (n=60) u sklopu provedbe projekta Hrvatske zaklade za znanost IP 8963 “Interakcija nositelj-parazit: odnos tri različita tipa nositelja prema invaziji metiljem Fascioloides magna“. Sve jetre su prikupljene na području Baranje (državno otvoreno lovište br: XIV/9 – “PODUNAVLJE PODRAVLJE”), Spačve (državno otvoreno lovište br: XVI/11 – “SPAČVA”), Lipovljana (državno otvoreno lovište br.: III/39 – “OPEKE II”) i Gorskog kotara kao negativne kontrole (zajedničko otvoreno lovište br.: VIII/110 – “CRNA GORA”). Jetre su temeljito pregledane na patološke promjene zarezivanjem tkiva na svakih cca 2 cm. Utvrđene promjene su opisane i uspoređene s promjenama utvrđenima tijekom provedbe projekta HRZZ UIP 3421 “Molekularna epidemiologija odabranih parazitskih bolesti divljih životinja”. Prikaz patoloških i epidemioloških značajki fascioloidoze kod tri različita tipa nositelja dan je koristeći jelena običnoga, srnu običnu i divlju svinju kao modele.

▲

Rezultati i rasprava

Jelen obični

Kada se bolest ustali na određenom području, kod tipičnih nositelja uglavnom nema izraženijih kliničkih znakova (Swales, 1935.; Griffiths, 1962.; Foreyt i Todd, 1976.).
Moguće je primijetiti slabiji apetit, bezvoljnost, anemiju, depresiju te gubitak tjelesne mase (Foreyt, 1992.), a ponekad može doći i do uginuća tipičnih nositelja (Pursglove i sur., 1977.; Balbo i sur., 1987.). Patološki nalaz kod jelena običnog kao tipičnog nositelja u pravilu prikazuje tri tipa invazije: prvu invaziju, reinvaziju u slučaju provedbe mjera suzbijanja bolesti i superinvazije, gdje nalazimo sve stadije razvoja metilja u jetrima.
Vanjskim pregledom jetre dominiraju, ovisno o jačini invazije, slijedeći znaci: jetra je povećana, zaobljenih rubova i nepravilne površine, Glissonova kapsula je zamućena i mjestimice je kroz nju vidljiv tamni pigment, na površini jetre nalazi se fibrin (Slika 1.).

**Slika 1.** Jetra jelena običnoga invadiranog velikim američkim metiljem. Jetra je povećana, zaobljenih rubova. Glissonova kapsula je zamućena. Površina jetre je nepravilna s brojnim pseudocistama koje prominiraju. Vidljiv je i tamni pigment.

Tamni pigment, željezo-porfirin, moguće je naći i na unutrašnjosti trbušne šupljine (Karamon i sur., 2015.). Nalaz ovog pigmenta je patognomoničan znak za invaziju metiljem F. magna (Chroust, 1987.). Metilje u jetrima dijelimo na mlade i spolno zrele, koje je moguće razlikovati i prostim okom na temelju boje koja potječe od jajašaca.

**Slika 2.** Presjek jetre jelena običnoga. Vidljivi su migracijski kanali metilja, pseudocista s propalim metiljem, ožiljno tkivo i tragovi pigmenta željezo-porfirina.

Od lezija u jetrima je moguće utvrditi oštećenja u vidu nepravilnih kanala uzrokovanih migracijom mladih metilja, novoformirane pseudociste te pseudociste s različitom starosti procesa (Slika 2.).
Pseudociste u pravilu mogu biti uobičajene veličine (uglavnom oko 5 cm u promjeru), ali mogu biti i znatno veće (veličine ljudske šake). Potonje su vrlo vjerojatno posljedica izostanka komunikacije pseudociste sa žučovodom. Pseudociste pritišću okolno tkivo lokalno uzrokujući njegovu atrofiju, ali i uzrokuju porast intrahepatičnog tlaka čime dolazi do zadebljanja sinusoida. Histološki, u okolini vezivnog tkiva pseudociste nalazi se granulomatozna upala s pretežito limfoplazmacitnim, a manje neutrofilnim i eozinofilnim infiltratom. Epidemiološki gledano, s obzirom izlučuje jajašca metilja izmetom, jelen obični ima najvažniju ulogu u širenju i održavanju fascioloidoze u Europi.
Prema Konjević i sur. (2018.a) utvrđena je statistička značajna ovisnost invazije o dobi jelena, ali ne i o spolu. Ovdje treba naglasiti kako mužjaci s obzirom na migracijske navike, poglavito tijekom sezone rike, vrlo vjerojatno imaju značajniju ulogu u širenju metilja na nove prostore, a ženke, koje su jače vezane za određeno područje, imaju vjerojatno veću ulogu u formiranju i održavanju žarišta. Konačno, ovdje treba naglasiti dinamičnost odnosa parazit-nositelj koju je potvrdilo istraživanje Bujanića (2019.).
Prema tom istraživanju postoji naznaka prilagođavanja jelena običnoga kao nositelja na metilja F. magna na genskoj razini, putem specifičnih alela MHC gena.

Divlja svinja

Prema dostupnim spoznajama Králová-Hromadová i sur. (2016.) navode kako mladi metilj i može doći do jetara, ali da rijetko spolno sazrijeva te da može izlučiti nekoliko jajašaca koja ne uspijevaju doći do žučovoda te nema širenja uzročnika. Makroskopskim pregledom mogu se utvrditi jetre nepravilnih površina s udubljenjima i tamnom pigmentacijom. Jetrena kapsula je zamućena i prekrivena fibrinskim nitima. Dosadašnji opisi invazije svinja velikim američkim metiljem jednim su dijelom bazirana na invaziji europske divlje svinje, a drugim na američkim divljim svinjama (različito od europske).

**Slika 3.** Spolno zreli metilji izdvojeni iz divlje svinje.

U tim opisima spominju se po dva odrasla metilja u jetrima (Foreyt i Todd, 1975.), do toga da se u jetrima opisuju samo tragovi pigmenta (Schwartz i sur., 1993.; Giczi, 2008.). Za razliku od njih, Konjević i sur. (2017.) opisuju invazije 12 divljih svinja ovim metiljem te nalaze spolno zrele metilje u 6 jetara. Ovi su metilji bili dugi do 7 cm i spolno zreli (Slika 3).
Divlja svinja kao nositelj tipa slijepa ulica u pravilu stvara pseudociste s debelim stjenkama, kakve su uočene i u ovom istraživanju, ali uočena je i mogućnost stvaranja pseudociste s tankim stjenkama, što u sprezi s nalazom spolno zrelih metilja daje i mogućnost za buduću promjenu uloge divlje svinje u širenju ove parazitoze. Za sada, divlja svinja kao nositelj tipa slijepe ulice ne izlučuje jajašca u okoliš te zapravo ima i zaštitnički učinak kao svojevrsni čistač okoliša (Konjević i sur., 2019.). Zanimljivo je da na histološkoj razini, za razliku od jelena običnoga divlja svinja u upalnom infiltratu ima u najvećem udjelu zastupljene eozinofile, a tek tada limfocite i neutrofile (Škvorc, 2019.).

Srna obična

Kod srne obične kao aberantnog nositelja jetra je uglavnom narušene građe, te izvana zapravo najčešće izgleda kao nepravilna masa. Moguće je povremeno pronaći i jetra kojima je jedan dio zapravo pretvoren u veliki hematom. Uglavnom, jetre su jako oštećene sa izraženim krvarenjima (Slika 4).

**Slika 4.** Jetra srne obične invadirane metiljem F. magna. Vidljiva je nepravilna površina jetre s tragovima krvarenja.

Prema dosadašnjim spoznajama srna kao aberantni nositelj ne uspijeva ograditi metilja pseudocistom te dolazi do njegove neprekinute migracije s teškim oštećenjima jetre, jakim krvarenjima i konačnim uginućem invadirane jedinke (Králová-Hromadová i sur., 2016.). Za razliku od takvog nalaza Demiaskiewicz i sur. (2018.) opisuju jednu pozitivnu srnu (od 20 pregledanih) u kojoj utvrđuju 5 pseudocista u jetrima. Nalaz pseudocista iste godine potvrđuju i Konjević i sur. (2018.b), ukazujući kako je moguće da se događaju određene pozitivne promjene u odnosu srna obična – Fascioloides magna, koje bi mogle srnama omogućiti preživljavanje invazije.

Literatura [… prikaži]

▲

• Balbo T, P. Lanfranchi, L. Rossi, P. G. Meneguz (1987): Health management of a red deer population infected by Fascioloides magna (Bassi, 1875) Ward, 1917. Ann Fac Med Vet Torino 32, 1–13.
• Balbo, T., L. Rossi, P. G. Meneguz (1989): Integrated control of Fascioloides magna infection in northern Italy. Parassitologia 31, 137 – 144.
• Bassi, R. (1875): Sulla cachessia ittero-verminosa, o marciaia, causta dei Cervi, causata dal Distomum magnum. Il Medico Veterinario 4, 497–515.
• Bujanić, M. (2019): Raznolikost gena glavnoga sustava tkivne podudarnosti jelena običnoga (Cervus elaphus L.) u odnosu na invaziju metiljem Fascioloides magna. Doktorski rad. Sveučilište u Zagrebu, Veterinarski fakultet.
• Chroust, K. (1987): Současný stav a možnosti tlumení motolice obrovské (Fascioloides magna) u zvěře. Veterinářství 37, 514–515. (in Czech)
• Demiaszkiewicz, A. W., R. Kowalczyk, K. J. Filip, A. M. Pyziel (2018): Fascioloides magna: a parasite of roe deer in Bory Zielonogórskie. Med. Wet. 74, 6037-2018.
• Foreyt, W. J., A. C. Todd (1972): The occurrence of Fascioloides magna and Fasciola hepatica together in the livers of naturally in-fected cattle in south Texas, and the incidence of the flukes in cattle, white-tailed deer, and feral hogs. J. Parasitol. 58, 1010 – 1011.
• Foreyt, W. J., A. C. Todd, K. Foreyt (1975): Fascioloides magna (Bassi 1875) in feral swine from Southern Texas. J. Wildl. Dis. 11, 554 – 559.
• Giczi, E. (2008): Fascioloides magna (Bassi, 1875) infection of Hungarian red deer and roe deer stock and the possibility of protection. PhD. University of West Hungary, Budapest, Hungary.
• Griffiths, H. J. (1962): Fascioloidiasis of cattle, sheep and deer in Northern Minnesota. J. Am. Vet. Med. Assoc. 140, 342–347.
• Karamon, J., M. Larska, A. Jasik, B. Sell (2015): First report of the giant liver fluke (Fascioloides magna) infection in farmed fallow deer (Dama dama) in Poland—pathomorphological changes and molecular identification. Bull. Vet. Inst. Pulawy. 59, 339–344.
• Konjević, D., Z. Janicki, P. Calmels, D. Stojčević Jan, A. Marinculić, M. Šimunović, M. Pavlak, K. Krapinec, Z. Poljak (2018a): Evaluation of factors affecting the efficacy of treatment against Fascioloides magna in wild red deer population. Vet. Ital. 54, 33-39.
• Konjević, D., M. Bujanić, A. Beck, T. Žuglić, Z. Janicki (2018b): New data on roe deer as aberrant host of Fascioloides magna. Proceedings of scientific contributions and abstracts. Prokeš, Marian (ur.). Košice, p. 42.
• Konjević, D., M. Bujanić, V. Erman, A. Gudan Kurilj, T. Živičnjak, K. Severin, S. Tomić, F. Martinković (2017): New data on wild boar (Sus scrofa L.) a dead-end host for large American liver fluke (Fascioloides magna). Helminthologia 54, 77-80.

▲

Pathological and epidemiological characteristics of Fascioloides magna infections in different hosts

Dean Konjević, Miljenko Bujanić, Zdravko Janicki, Alen Slavica, Vlatka Erman, Franjo Martinković, Magda Sindičić, Eva Bazsalovicsová, Ivica Králová-Hromadová

As allochthonous parasite in Europe, digenean trematode Fascioloides magna, since its first introduction with North American deer species some 150 years ago, has established three stabile foci of infection. Furthermore, it continues to spread in European habitats, mainly by following the streams of larger rivers. Being a dixenous parasite, F. magna needs an intermediate host (water snail) and final host to complete its life cycle. In Europe, wild final hosts are divided into definitive (red deer and fallow deer), aberrant (roe deer, mouflon, chamois) and dead-end one (wild boar). In this paper pathological and epidemiological characteristics of fascioloidosis in three types of hosts are presented. Gross lesions are most diverse in red deer. Roe deer usually does not survive the infection due to the permanent migration of juvenile fluke and consequent heavy tissue damage and haemorrhages. Both roe deer and wild boar represent an end point in flukes’ life cycle, as they do not shed eggs into the environment. Newest studies points on potential adaptations in host-parasite interactions in all three types of hosts.
Key words: Fascioloides magna, red deer, roe deer, wild boar, pathology, epidemiology

Vezano:

Sažetak